Deficiencia de Macronutrimentos en Higuera (Ficus carica L.): Síntomas Visuales, Crecimiento Vegetativo y Contenido Mineral

Síntomas visuales de deficiencias de macronutrimentos

Para la identificación y caracterización de los síntomas visuales de deficiencias de macronutrimentos, se utilizaron las cartas de color para tejidos vegetales de Munsell (Munsell Color, Estados Unidos) para identificar los colores específicos en el caso de clorosis y necrosis de los tejidos.

Evaluación del crecimiento vegetativo

Los datos de crecimiento vegetativo se tomaron en intervalos semanales, realizando las lecturas a la misma hora del día. Las variables evaluadas fueron las siguientes:

1. Número de hojas: Se realizó un recuento de las hojas completamente expandidas.
2. Elongación del tallo: Para tomar esta medida se utilizó la metodología propuesta por Muñoz (2009), la cual consiste en marcar la rafia de tutoreo en diferentes intervalos de tiempo y medir el crecimiento.
3. Distancia de entrenudos: Se obtuvo la distancia de cada entrenudo de la planta y se calculó la media.
4. Área foliar: Para esta variable, se midió el ancho de la hoja en su parte más amplia. Con los datos obtenidos, se estimó el área foliar utilizando el modelo de regresión propuesto por Giaccone et al. (2017) para el cultivo de la higuera, aplicándolo en cada hoja y realizando la sumatoria para obtener el área foliar total de la planta.
5. Diámetro del tallo: Esta variable se midió directamente usando un vernier digital. Se marcó la parte del tallo para tomar las lecturas en el mismo punto, es decir, a 30 cm de la base.

Al final del experimento, se determinaron las siguientes variables:

1. Contenido relativo de clorofila. El contenido relativo de clorofila expresado en unidades SPAD se midió utilizando el equipo portátil SPAD-502 de Minolta (Konica Minolta, Osaka, Japón). Las unidades SPAD se midieron en tres estratos de la planta (estrato bajo: primeras hojas desde la base del tallo; estrato medio: hojas en la zona media del tallo; estrato alto: hojas de la parte más alta del tallo).
2. Peso seco. Se determinó el peso seco de la planta, considerando raíz, tallo y  hojas. Las muestras se colocaron en un horno de secado Yamato modelo DX602C (Yamato Scientific America, Santa Clara, CA, EE. UU.) a una temperatura de 60 °C por tres días. La materia resultante se pesó en una báscula digital.
3. Concentración mineral de raíz, tallo y hojas (detalles en determinación de minerales).

Determinación de minerales

Las concentraciones de nitrógeno (N), fósforo (P), potasio (K), calcio (Ca), magnesio (Mg), fierro (Fe), boro (B), manganeso (Mn), zinc (Zn) y cobre (Cu) fueron determinados en raíz, tallo y hojas. Las muestras secas (0.5 g) se trituraron para someterse a una digestión ácida en una mezcla de HNO₃: HClO₄ (2:1 mL) y 2 mL de H₂O₂ al 30%, según la metodología propuesta por Alcantar y Sandoval (1999). El N se cuantificó mediante el método micro-Kjeldahl de acuerdo con la metodología de Bremmer (1965). Las concentraciones de P, K, Ca, Mg, Fe, B, Mn, Zn y Cu se determinaron utilizando un espectrómetro de emisión atómica de inducción de plasma acoplado (ICP-AES) Agilent modelo 725-ES (Agilent Technologies, Santa Clara, CA, EE. UU.).

Análisis estadístico

Los datos de crecimiento se analizaron mediante un diseño completamente al azar con cuatro repeticiones (n= 4). La comparación de medias se realizó por el método de Tukey (P<0.05). Con respecto al análisis estadístico del número de hojas y área foliar, los datos se dividieron en dos períodos de tiempo: del 8 de octubre al 3 de diciembre de 2018 (Período 1), y del 25 de febrero al 22 de abril de 2019 (Período 2), correspondientes al principio y final del experimento, con el objetivo de observar los efectos de la deficiencia nutrimental sobre la senescencia foliar a lo largo del tiempo. Para el análisis de nutrimentos en raíz, tallo y hoja, se consideró el diseño experimental mencionado anteriormente, utilizando tres repeticiones (n= 3). Todos los análisis estadísticos se realizaron con el software SPSS Statistics 21 (IBM Corp., Armonk, NY, EE. UU.)

Resultados y discusión

Síntomas visuales de las deficiencias de macronutrimentos

Deficiencia de N. Se observó la deficiencia de N a los 75 días después del establecimiento del experimento, en las hojas maduras de la parte inferior del tallo. Los síntomas iniciaron con una clorosis en el borde del lóbulo central izquierdo de la hoja, que se extendió a lo largo del mismo y avanzó hacia la nervadura central. Después de unos días, se observó el mismo comportamiento en el lóbulo central derecho de la hoja, acelerando la senescencia de la hoja; en algunos casos, se produjo clorosis total y desprendimiento. La clorosis observada corresponde al color 5 Y 8/8 de las cartas de Munsell para tejidos vegetales (Figura 1B).

Deficiencia de P. Los síntomas se observaron a los 120 días después del establecimiento del experimento. La deficiencia de P inició con una coloración verde intensa en hojas maduras, similar al color 7.5 GY 3/4 de las cartas de Munsell para tejidos vegetales. Posteriormente, se observaron secciones cloróticas en las mismas hojas, sin seguir un patrón definido, como en el caso de N. Esta clorosis progresó gradualmente con el tiempo hasta la necrosis, comenzando en el lóbulo central y, en menor medida, en los lóbulos medios derecho e izquierdo. Al igual que N, P es un elemento móvil en la planta, por lo que los síntomas de deficiencia se presentaron en hojas maduras (Figura 1C).

Deficiencia de Ca. La deficiencia de Ca se presentó a los 113 días después del establecimiento del experimento. A diferencia de N, P y K, Ca es un elemento no móvil en la planta; por lo tanto, los síntomas de deficiencia ocurren en hojas nuevas. En este trabajo, la deficiencia de Ca se observó cómo clorosis general en las hojas más jóvenes, similar al color 5 Y 8/8 de las cartas de Munsell para tejidos vegetales. Además, se encontró una marcada deformidad de los lóbulos de la hoja, en comparación con el tratamiento con solución completa. Agustí (2010) menciona que la deficiencia de calcio se presenta como deformidad de las hojas nuevas (Figura 1E).

Deficiencia de Mg. Se observó la deficiencia de Mg a los 94 días después del establecimiento del experimento. El Mg, al igual que N, P y K, es un elemento móvil en la planta, por lo que los síntomas de deficiencia aparecieron primero en hojas maduras. En comparación con N, en la presente investigación, la deficiencia de Mg no apareció inicialmente en la hoja de la parte más baja de la planta, sino en la tercera y cuarta hoja madura desde la base del tallo. La deficiencia de Mg apareció como clorosis intervenal, y se manifestó inicialmente en la parte central de los lóbulos laterales, observándose como una banda verde cerca a las nervaduras de los lóbulos, para después extenderse entre las nervaduras secundarias. Esta clorosis corresponde al color 2.5 GY 8/8-8/10 de las cartas de Munsell para tejidos vegetales. Las nervaduras conservaron el color verde desde la base de la hoja hasta los ápices de cada uno de los lóbulos. Estos síntomas han sido descritos en otros cultivos (Figura 1F). La deficiencia de K en etapas avanzadas puede confundirse con la deficiencia de Mg. Sin embargo, cuando existe una deficiencia de Mg, las nervaduras permanecen completamente verdes en el área del pecíolo hasta los ápices de cada uno de los lóbulos. En el caso de K, todos los márgenes de la hoja presentarán clorosis, incluida la sección de las nervaduras que atraviesan ese borde.

Crecimiento vegetativo

El análisis de varianza registró una diferencia significativa (P<0.05) entre los tratamientos para todas las variables evaluadas. El nitrógeno fue el elemento que más afectó el crecimiento de las plantas de higuera, con los valores más bajos en elongación y diámetro del tallo, altura de la planta y longitud de entrenudos, así como valores más bajos en el peso seco de raíz, tallo y hojas (Cuadro 2).

El nitrógeno es el mineral que se encuentra en mayores cantidades en los tejidos vegetales; es aproximadamente del 1 al 5% de la materia seca total de la planta. Cumple funciones importantes como constituyente de proteínas, ácidos nucleicos, clorofila, coenzimas, fitohormonas y metabolitos secundarios (Hawkesford et al., 2012). Lo anterior explica los resultados encontrados en la presente investigación. En la mayoría de los cultivos, la deficiencia de N causa un crecimiento reducido de las plantas (Alves et al., 2016; Alves et al., 2015; Chen et al., 2010; Dussán et al., 2016; Mota et al., 2014).

Seguidos del N, las deficiencias de P y Ca afectaron por igual el crecimiento vegetativo de todas las variables evaluadas (Cuadro 2). El P es un componente importante de ácidos nucleicos, nucleótidos y fosfolípidos, y una parte importante de ATP; mientras que Ca es un elemento importante para la formación de la pared y membrana celular, cofactor de varias enzimas involucradas en la hidrólisis de ATP y fosfolípidos, así como un mensajero secundario en la regulación metabólica de las plantas (Taiz et al., 2014; Mengel y Kirkby, 2001). El Ca es un elemento importante para la elongación y la división celular, es mensajero secundario, activador de enzimas y desarrollo de los meristemos, de acuerdo con Karthika et al. (2018). Lo anterior explica los efectos de la deficiencia de este elemento en el crecimiento vegetativo de la planta.

En cuanto a la deficiencia de K, el análisis de varianza no encontró diferencias significativas con respecto a la solución nutritiva completa en este período de estudio para las variables de elongación del tallo, altura de  planta y longitud de entrenudos. Sin embargo, el K afectó el diámetro del tallo, así como el peso seco de raíces y hojas (Cuadro 2). El K tiene una función importante en la regulación de la presión osmótica y la turgencia celular, por lo que la deficiencia de este elemento tiene una influencia negativa en el metabolismo general de la planta (Alcántar et al., 2016).

Con respecto al tratamiento con deficiencia de Mg, el análisis de varianza no encontró diferencias significativas en la mayoría de  las variables de crecimiento (Cuadro 2). Romheld (2012) menciona que en las etapas iniciales de la deficiencia nutrimental, las plantas no expresan síntomas visuales o efectos en el crecimiento vegetativo, lo que explicaría por qué no se encontró una diferencia significativa de este tratamiento en comparación con la solución nutritiva completa para el período de estudio.

Por otro lado, la deficiencia de N afectó significativamente el número de hojas y el área foliar durante el período 1. Sin embargo, la deficiencia de N, P, K, Ca y Mg afectaron las variables antes mencionadas en el período 2, mostrando valores inferiores con respecto al testigo o control (Figura 2). Lo anterior se explica debido a la movilización de nutrimentos (N, P, K y Mg) hacia los puntos apicales para asegurar la supervivencia de la planta, causando una reducción en el número de hojas debido a la senescencia de las mismas, causando una menor área foliar. Los tratamientos con deficiencia nutrimental afectaron negativamente el número y el área de la hoja en el siguiente orden: -N> -Ca> -K> -P> -Mg. Aunque en esta investigación el tratamiento -Mg mostró el menor efecto, se observó una disminución en los valores de estas variables con el tiempo. El proceso de senescencia foliar a causa de la deficiencia de Mg fue ampliamente explicado por Tanoi y Kobayashi (2015), que es similar para los otros elementos móviles en la planta, como N, P y K. La deficiencia de P afecta el crecimiento general de las plantas, así como la expansión de las hojas, lo que explica la reducida área foliar de las plantas establecidas bajo este tratamiento (Kartikha et al., 2018).

En cuanto al contenido de clorofila en las hojas, el análisis de varianza identificó diferencias significativas en el estrato bajo de las plantas. El tratamiento con valores más bajos de unidades SPAD fue -K, seguido de -N y -Mg, sin encontrar una diferencia significativa entre -P, -Ca y la solución nutritiva completa. Los bajos contenidos de clorofila en los tratamientos -N, -K y -Mg se explican por la descomposición de los cloroplastos a causa de la degradación de la clorofila y Rubisco durante el proceso de translocación de estos elementos hacia las partes apicales de la planta (Engels et al., 2012). Con respecto al estrato medio de la planta, también se encontraron diferencias significativas, con una tendencia similar al estrato bajo, aunque con valores numéricamente superiores, donde el tratamiento -N resultó con los valores más bajos de unidades SPAD, seguido del tratamiento -Mg. Por otra parte, para el estrato alto, el análisis de varianza no encontró diferencias significativas entre los tratamientos (Figura 3).

Los resultados del contenido relativo de clorofila coinciden con los reportados en otros experimentos con deficiencias de macronutrimentos en plantas de Capsicum annuum (Soares et al., 2019) y Coffea arabica (Alves et al., 2016).

Concentración de minerales

Los resultados encontrados en el tratamiento completo coinciden con los reportados por Brown (1994) en cuanto a las concentraciones de minerales en higuera, por lo que dichos valores pueden tomarse como referencia para evaluar los efectos de los tratamientos con deficiencia de macronutrimentos. Las concentraciones de N, P, K, Ca y Mg fueron afectadas negativamente en todos los órganos vegetativos para cada uno de sus respectivos tratamientos (-N, -P, -K, -Ca y -Mg), lo cual se esperaba anticipadamente (Cuadro 3).

En el caso del N foliar, no se encontraron diferencias significativas entre la solución nutritiva completa y los tratamientos -P, -K, -Ca y -Mg, presentando la misma tendencia en el caso de la concentración de N en la raíz. Por otro lado, en el tallo se encontró que concentración más alta de N estuvo en el tratamiento -Ca. Además, en este órgano no se encontraron diferencias entre la solución nutritiva completa y los otros tratamientos (Cuadro 3).

Para la concentración de P, se observaron valores más altos en el tratamiento con deficiencia de N (Cuadro 3), lo que puede explicarse porque la ausencia del ion NO₃^- (nitrato) favoreció una mayor absorción y acumulación del ion H₂PO₄^- (fosfato) para mantener el balance de cargas en la planta (Mengel y Kirkby, 2001). Por otro lado, no se encontraron diferencias estadísticamente significativas en el contenido de P en las hojas entre el tratamiento -P y el control; sin embargo, los valores más bajos de este elemento se encontraron en la raíz y el tallo. Lo anterior puede explicarse porque las plantas translocaron el P desde la raíz y el tallo hacia las hojas como un mecanismo para continuar con el crecimiento, pero debido al poco crecimiento vegetativo observado en el tratamiento –P el contenido de ese elemento se acumuló en las hojas, lo que resultó en igualdad estadística con respecto al tratamiento control.

La acumulación de K en las hojas no mostró una diferencia significativa entre los tratamientos -N, -P, -Ca y -Mg, mientras que se encontraron algunas diferencias importantes en el tallo y la raíz, como una mayor acumulación de K en el tratamiento con deficiencia de Mg (Cuadro 3). La interacción de los iones K⁺ y Mg⁺⁺ ha sido explicada por varios autores (White, 2012; Farhat et al., 2016 y Guo et al., 2016), y ha sido demostrada en diferentes plantas, como: Cymbopogon citratus (DC.) Stapf. (Lima et al., 2019), Saccharum offcinarum L. (Rhodes et al., 2018), Piper hispidinervum C. DC. (Veígas et al., 2013), Swietenia macrophylla King. . (Veígas et al., 2012) y Heliconia psittacorum L. f. (Ribeiro et al., 2015); lo cual coincide con los resultados encontrados en nuestra investigación. Guo et al. (2016) mencionan que el ion K⁺ compite con el ion Mg⁺⁺ por los sitios de unión en el apoplasto, y posiblemente compite por los transportadores; por lo tanto, la alta concentración de K en tallos y raíces en el tratamiento -Mg podría deberse a mayores sitios de unión en el apoplasto y más transportes disponibles.

Por otro lado, la concentración de Ca en las hojas de higuera resultó afectada negativamente en todos los tratamientos con respecto a la solución control, sin encontrar diferencias significativas importantes en tallo y raíz (Cuadro 3). En el caso del Mg, se encontró una concentración más alta en el tratamiento -K (Cuadro 3), lo cual se explica nuevamente con el efecto de la interacción entre K⁺/Mg⁺⁺ (White, 2012; Farhat et al., 2016 y Guo et al., 2016). Por otro lado, la concentración de Mg se vio afectada negativamente en el tratamiento -N (Cuadro 3). El Mg forma parte de la molécula de clorofila, al igual que el N (Taiz et al., 2014), lo que explica la disminución de la concentración de Mg al disminuir el contenido de clorofila debido a la ausencia de N.

La concentración de micronutrimentos en el tratamiento control de la presente investigación coincide con los resultados encontrados por Mendoza et al. (2019) y Sun et al., (2017), por lo que dichos valores pueden tomarse como referencia para evaluar los efectos de las deficiencias de macronutrimentos sobre la concentración de micronutrimentos en higuera (Cuadro 4).

En cuanto a las concentraciones de micronutrimentos en los distintos órganos vegetativos de la higuera, el análisis de varianza encontró diferencias significativas en la mayoría de los elementos. En general, se encontraron concentraciones más bajas de Fe, B, Mn, Zn y Cu en el tratamiento -N, lo que puede explicarse por el pobre crecimiento vegetativo de las plantas establecidas con ausencia de este elemento (Cuadro 4).

Mengel y Kirkby (2001) explican que las plantas tienden a acumular mayores cantidades de micronutrimentos cuando hay un mayor crecimiento vegetativo, por lo que cuanto menor es el crecimiento vegetativo, menor es la concentración de elementos. Además, el crecimiento de raíces disminuyó significativamente en el tratamiento con ausencia de N (Cuadro 2), de modo que a un crecimiento radical más bajo, la absorción de micronutrimentos disminuye.

Por otro lado, se encontraron altas concentraciones de Mn en los tratamientos -K y -Ca en todos los órganos vegetativos, así como altos niveles de Fe en el tratamiento -K (Cuadro 4). Lo anterior puede explicarse por el antagonismo de los iones en la rizósfera y el acceso a la planta debido a las cargas de los cationes mencionados anteriormente.

Para el caso de Cu, se encontró un aumento significativo en el tallo para los tratamientos -N, -P y -K, con respecto al control (Cuadro 4). Lo anterior se puede atribuir al llamado "efecto de dilución", es decir, que algunos elementos se concentran en mayor cantidad cuando hay menor contenido materia seca (como en el caso de plantas establecidas bajo deficiencia de N, P y K, mientras que las plantas con mayor crecimiento tendrán minerales mejor distribuidos y en menor concentración. Este efecto es ampliamente descrito por Mengel y Kirkby (2001).

Por otro lado, la concentración más alta de Cu en la raíz se encontró en el tratamiento -N (Cuadro 4). De acuerdo con Rodríguez et al. (2016), el ion Cu⁺⁺ accede a la planta principalmente por flujo de masas, proceso que depende directamente de la transpiración de la planta para favorecer el transporte por xilema y la distribución hacia la parte aérea. Las plantas establecidas bajo deficiencia de N tuvieron un menor crecimiento vegetativo, incluyendo número de hojas y área foliar, lo que ocasiono una menor transpiración y, por lo tanto, una baja movilización de solutos en el xilema. Este efecto condujo a la acumulación de Cu en el sistema de raíces de las plantas. En cuanto a las concentraciones de Zn, no se encontraron diferencias significativamente importantes (Cuadro 4).

Existen pocos estudios sobre el contenido mineral en diferentes partes vegetativas de la higuera en las que se pueden encontrar diferencias en las concentraciones de los elementos antes mencionados en varios cultivares de higuera. ("Calimyrna" (Brown, 1994), "Pellejo duro" (Moreno et al., 1998), "Conadria" (Sun et al., 2017) y "Nezahualcóyotl" (Mendoza  et al., 2019), por lo que es difícil seleccionar valores de referencia. Sin embargo, en la mayoría de los casos, se informaron concentraciones de macro y micronutrimentos similares a las encontradas en la presente investigación.

Conclusiones

Las plantas de higuera mostraron síntomas visuales específicos ante la ausencia de cada elemento. El N fue el elemento que más afecto el crecimiento vegetativo de la higuera, seguido de P, K y Ca; Además, N, K y Mg disminuyeron el contenido de clorofila en el estrato bajo de las plantas. La ausencia de algunos elementos ocasionó una mayor acumulación de otros iones en los diferentes tejidos de la planta debido a las interacciones de antagonismo y sinergia que se dan entre ellos.

Cita correcta de este artículo 

Garza, A. C. A.; Olivares, S. E.; Gutiérrez, D. A.; Vázquez, A. R. E.; López, J. A. 2020. Deficiencia de Macronutrimentos en Higuera (Ficus carica L.): Síntomas Visuales, Crecimiento Vegetativo y Contenido Mineral. Serie Frutales, Núm. 64. Artículos Técnicos de INTAGRI. México.  16 p.

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